Nowy Orlean jest 1910 rok. Właściciel burdelu Louis de Pointe du Lac poznaje biznesmena Lestata de Lioncourta z którym wkrótce zaczyna łączyć go uczucie.
Minęło prawie 50 lat od chwili, kiedy Daniel Molloy przeprowadził pierwszy wywiad z Louisem de Pointe du Lac. Wiele się przez ten czas zmieniło. Molloy też nie jest ten sam. Louis wysyła do niego list z prośbą o spotkanie w miejscu wybranym przez Molloya.
Louis opowiada o swojej przemianie w wampira, pierwszym zabójstwie i o zerwanych więziach z rodziną. Wyznaje że – ku wielkiemu rozczarowaniu Lestata – nie czerpał radości z nowych, wampirycznych mocy.
Louis zmaga się w walce o zachowanie pozorów człowieczeństwa, jednocześnie próbując zidentyfikować prawdziwą naturę wampira i towarzyszące jej pragnienia. Sytuacja eskaluje i wkrótce przybiera najgorszy obrót.
Lestat próbuje pogodzić się z Louisem. Rodzina wampirów postanawia zamieszkać razem jeszcze raz. Niespodziewane działanie Lestata prowadzi rodzinę do podjęcia decyzji o opuszczeniu Nowego Orleanu raz na zawsze.
Louis kontynuuje snucie swojej opowieści Molloyowi. Tym razem wspomina o Claudii, która w czasie II wojny światowej próbowała odszukać najstarsze wampiry.
Armand opowiada o Théâtre des Vampires – mrocznym adresie w sercu Paryża. Louis wyjawia, dlaczego nie chciał przyłączyć się do wampirycznej społeczności skupionej wokół tego miejsca.
Molloy, z pomocą Louisa, zagłębia się we własne wspomnienia, próbując odtworzyć wydarzenia, które przez dekady pozostawały w mroku. Dziennikarz staje twarzą w twarz z bolesną przeszłością i spotkaniem w San Francisco, które na zawsze zmieniło jego życie. Louis pełni rolę mrocznego przewodnika po zakamarkach pamięci, odkrywając przed Danielem fakty, o których ten wolałby zapomnieć. Napięcie między mężczyznami sięga zenitu, gdy na jaw wychodzą prawdziwe intencje wampira i cena, jaką obaj musieli zapłacić za poznanie prawdy.
Claudia prosi Louisa o przysługę, by zamienił jej dziewczynę, Madeleine, w wampirzycę, co prowadzi do złamania zasad sabatu wampirów i prowadzi do procesu.
Lestat de Lioncourt analizuje kluczowe wydarzenia, które ostatecznie doprowadziły go do wyruszenia w wielką trasę koncertową. Wampir wspomina burzliwe początki swojego zespołu rockowego oraz moment opublikowania głośnej, autobiograficznej książki. Muzyk przeżywa jednocześnie niepokojącą, napędzaną narkotykami podróż duchową, która diametralnie zmienia jego postrzeganie świata. Bohater musi także stawić czoła pełnym urazy, żądnym zemsty członkom dawnego sabatu.
Lestat de Lioncourt wraca pamięcią do swoich skromnych początków w malowniczej Owernii. Nieustraszony wampir odwiedza również hiszpańskie Toledo, w którym niedawno odnowił dawne, skomplikowane relacje. Bohater musi natychmiast zmierzyć się z dramatycznymi konsekwencjami krwawych wydarzeń z Detroit. Charyzmatyczny muzyk stawia czoła narastającym napięciom wewnątrz swojego rockowego zespołu. Niepokorny nieumarły wchodzi dodatkowo w ostry konflikt z wyjątkowo niezadowolonym właścicielem hotelu.
Wampir Lestat powraca, aby zrealizować szalony plan. Nieśmiertelny krwiopijca zakłada zespół rockowy i rzuca wyzwanie światu. Główny bohater opisuje mroczną historię w blasku reflektorów. Toronto gości artystów podczas unikalnej trasy koncertowej 3x3. Charyzmatyczny lider hipnotyzuje fanów swoim głosem. Gotyckie show przyciąga tłumy spragnione mocnych wrażeń. Krwawy spektakl łączy ekscentryczny styl z głębokim mrokiem nocy. Widzowie przeżywają rewolucyjny muzyczny rytuał.
Lestat de Lioncourt wyrusza w legendarną trasę zwaną „Drogą Diabła” wraz ze swoją matką Gabrielle. Wampiry odkrywają starożytne sekrety genezy swojego mrocznego gatunku podczas wyprawy przez Europę i Egipt. Gabrielle doświadcza głębokiej przemiany, która oddala ją od syna i niszczy ich więź. Dziennikarz Daniel Molloy konfrontuje rockową wersję wydarzeń z faktami, ujawniając kłamstwa wampira.
Członkowie zespołu zamykają się w studiu nagraniowym, aby stworzyć nowy album. Wampir Lestat przejmuje pełną kontrolę nad całym procesem kreatywnym. Charyzmatyczny lider wraca do swoich dawnych korzeni muzycznych. Artysta bezlitośnie zmusza wszystkich współpracowników do przekraczania kolejnych granic wytrzymałości. Louis decyduje się na szczere wyznanie i ujawnia swoją wstydliwą słabość. Dziennikarz Daniel Molloy przeżywa ogromne zaskoczenie w trakcie swojej pracy. Mężczyzna otrzymuje niespodziewany prezent od osoby, po której najmniej by się tego spodziewał.
Nowo wydany album The Vampire Lestat trafia na listy przebojów, wywołując ogromne poruszenie na całym świecie. Lestat i Louis zastanawiają się, czy spotkać się z dawnym sąsiadem, który po latach milczenia może wyjawić im bolesne i niewygodne prawdy. Louis poznaje największy sekret Lestata, jednak zamiast oczekiwanego wsparcia nie okazuje mu zbytniego zrozumienia.
Lestat de Lioncourt niszczy atmosferę ekskluzywnego przyjęcia, na którym zjawia się bez zaproszenia. Legendarny wampir musi tam stawić czoła bolesnym wspomnieniom oraz wrogom obecnym na sali. Artyści z rockowej grupy The Failures kłócą się i wyciągają na jaw ukrywane pretensje. Dawna przyjaźń i wzajemne zaufanie bohaterów przestają nagle istnieć. Luksusowy wieczór staje się brutalną bitwą na słowa, która na zawsze poróżni dotychczasowych sprzymierzeńców.