Urodziła się 24 lipca 1942 roku w Barnaule, dokąd jej rodzice zostali ewakuowani z Moskwy w czasie II wojny światowej, wrócili z powrotem do Moskwy, kiedy Irina miała 3 lata. W 1965 roku ukończyła studia aktorskie przy Moskiewskim Akademickim Teatrze Artystycznym (MChAT). Od 1965 roku była aktorką tego teatru. Jej debiut w filmie to epizodyczna rola Kati w filmie Georgi Daneliya „Chodząc po Moskwie" z 1963 r., pierwszą dużą rolę otrzymała w filmie Antona Timonishina „Ikh znali tolko v litso" z 1996 r., gdzie odtwarzała postać harcerki Galiny Ortynskayi. Razem z Andriejem Nikolskim wydała wiele albumów muzycznych, przygotowała solowy koncert na 850-lecie Moskwy. Z tym programem Irina Miroshnichenko koncertowała w wielu miastach Rosji, wystąpiła przed tysiącami ludzi w Nowym Jorku. Była kilkukrotnie zamężna. Jej pierwszym mężem był znany dramaturg i scenarzysta Mikhail Shatrov. W 1988 roku otrzymała tytuł Artysty Narodowego Rosji.