Joseph Cotten urodził się 15 maja 1905 roku w Petersburgu w stanie Wirginia w Stanach Zjednoczonych jako syn Josepha Cheshire’a Cottena oraz Sally Willson. Jego ojciec był urzędnikiem pocztowym, co zapewniało rodzinie stabilne warunki życia. Ukończył Hickman School of Expression w Waszyngtonie, gdzie kształcił się w zakresie aktorstwa i retoryki. Zanim na dobre związał się ze sceną, pracował m.in. jako inkasent i zajmował się pisaniem recenzji. Karierę rozpoczął w teatrze, jednak kluczowym momentem jego rozwoju była współpraca z Orsonem Wellesem, który wprowadził go do świata profesjonalnego aktorstwa scenicznego i radiowego. Cotten był członkiem Mercury Theatre i występował w licznych słuchowiskach „Mercury Theatre on the Air”, co pozwoliło mu rozwinąć charakterystyczny, elegancki i sugestywny sposób operowania głosem. Ich współpraca przerodziła się w jedną z najbardziej znanych relacji artystycznych w historii Hollywood. Debiut filmowy przyniósł mu udział w „Obywatelu Kane” (1941) w reżyserii Orsona Wellesa, gdzie wcielił się w Jedediaha Lelanda. Oprócz roli aktorskiej uczestniczył również nieoficjalnie w pracy nad dialogami, co świadczy o jego bliskiej współpracy z reżyserem. Wystąpił także we „Wspaniałości Ambersonów” (1942), kontynuując współpracę z Wellesem. W kolejnych latach stał się jednym z najbardziej cenionych aktorów dramatycznych Hollywood. W filmie „W cieniu podejrzenia” (1943) Alfreda Hitchcocka stworzył jedną ze swoich najważniejszych kreacji jako wuj Charlie – postać o niepokojącej dwoistości. W „Gasnącym płomieniu” (1944) partnerował Ingrid Bergman, występując w jednym z kluczowych thrillerów psychologicznych dekady. Szczególne uznanie przyniosła mu rola w filmie „Trzeci człowiek” (1949) w reżyserii Carola Reeda, gdzie wcielił się w Holly’ego Martinsa. Produkcja ta stała się jednym z najważniejszych dzieł kina noir. W tym samym okresie wystąpił również w „Portrecie Jennie” (1948), za co otrzymał Puchar Volpiego dla najlepszego aktora na Festiwalu Filmowym w Wenecji – najważniejsze indywidualne wyróżnienie w jego karierze. Cotten był ceniony nie tylko za ekranową obecność, ale również za swój charakterystyczny, ciepły i wyważony głos, dzięki któremu często pełnił rolę narratora, także w produkcjach, w których nie występował jako aktor. W latach 40. należał do grona ulubionych aktorów producenta Davida O. Selznicka, co zapewniało mu udział w prestiżowych projektach. W późniejszych latach kontynuował karierę zarówno w Hollywood, jak i w Europie, współpracując m.in. z Vittoriem De Siką. Pozostawał aktywny zawodowo przez wiele dekad, pojawiając się w filmach, telewizji i produkcjach międzynarodowych. W 1987 roku opublikował autobiografię „Vanity Will Get You Somewhere”, w której z dystansem i humorem opisał swoje doświadczenia w przemyśle filmowym. W życiu prywatnym był dwukrotnie żonaty; jego drugą żoną była aktorka Patricia Medina, z którą pozostawał w związku aż do śmierci. Joseph Cotten zmarł 6 lutego 1994 roku w Westwood w Kalifornii na skutek zapalenia płuc. Pozostaje jednym z najwybitniejszych aktorów klasycznego Hollywood, cenionym za elegancję, subtelność i zdolność do kreowania postaci o złożonej psychologii, a jego dorobek obejmuje wiele filmów uznawanych dziś za kamienie milowe historii kina.