John Bowers urodził się 25 grudnia 1885 roku w Garrett w stanie Indiana jako syn Johna Bowersa i Harriet Bowers. Dorastał w Stanach Zjednoczonych i odebrał solidne wykształcenie – uczęszczał do Indiana Business College, gdzie studiował zagadnienia związane z prawem i biznesem. Ostatecznie jednak wybrał karierę artystyczną i związał się z teatrem. Aktorstwo sceniczne stało się jego wyuczonym i praktykowanym zawodem, a pierwsze doświadczenia zdobywał w zespołach teatralnych występujących na scenach w różnych częściach kraju.
Na początku drugiej dekady XX wieku rozpoczął pracę w przemyśle filmowym. Dzięki przystojnemu wyglądowi i eleganckiej prezencji szybko stał się jednym z popularnych amantów kina niemego. W latach 1916–1927 wystąpił w ponad dziewięćdziesięciu filmach, często w rolach romantycznych bohaterów lub odważnych postaci przygodowych. Jednym z jego największych sukcesów była rola Johna Ridda w filmie „Lorna Doone” z 1922 roku w reżyserii Maurice’a Tourneura, która przyniosła mu status gwiazdy. Wystąpił również w kostiumowym filmie przygodowym „The Sea Hawk” z 1924 roku w reżyserii Franka Lloyda, gdzie zagrał Franka Digby’ego.
W połowie lat 20. należał do rozpoznawalnych twarzy Hollywood i obracał się w środowisku największych gwiazd epoki. Jego żona, aktorka kina niemego Marguerite De La Motte, była bliską przyjaciółką Mary Pickford oraz częstą partnerką ekranową Douglasa Fairbanksa. Bowers znajdował się więc w kręgu najbardziej wpływowych postaci hollywoodzkiej elity związanej z legendarną posiadłością Pickfair.
Pod koniec dekady jego kariera zaczęła jednak słabnąć. Choć posiadał głęboki, dobrze brzmiący głos i mógł odnaleźć się w kinie dźwiękowym, brak nowych propozycji oraz pogarszający się stan psychiczny doprowadziły do stopniowego wycofywania się z życia zawodowego. Aktor zmagał się również z problemami osobistymi i alkoholizmem, a jego małżeństwo z Marguerite De La Motte przechodziło poważny kryzys i zakończyło się separacją.
W ostatnich dniach życia Bowers próbował jeszcze wrócić do pracy. Dzień przed śmiercią odwiedził swojego przyjaciela, reżysera Henry’ego Kinga, prosząc o rolę w nowym filmie, jednak spotkał się z odmową. Wkrótce potem dowiedział się także o śmierci swojej matki, co dodatkowo pogłębiło jego depresję.
17 listopada 1936 roku w Santa Monica w Kalifornii Bowers wynajął łódź i wypłynął na ocean. Według relacji świadków wysiadł z niej na otwartym morzu i popłynął w stronę horyzontu, aż zniknął z pola widzenia. Jego śmierć została uznana za samobójstwo przez utonięcie. Aktor miał 50 lat.
John Bowers został pochowany na Forest Lawn Memorial Park w Glendale w Kalifornii, w Great Mausoleum. Jego tragiczna historia stała się jednym z najbardziej znanych dramatów hollywoodzkiej epoki kina niemego. Powszechnie uważa się, że jego śmierć była inspiracją dla sceny samobójstwa Normana Maine’a w filmie „A Star Is Born” z 1937 roku. Choć Hollywood zapomniało o nim jeszcze za życia, pamięć o jego losie pozostała symbolem kruchości sławy i dramatów ukrytych za blaskiem dawnego kina.