Agnes Ayres urodziła się 4 kwietnia 1898 roku w Carbondale w stanie Illinois. Karierę zawodową rozpoczęła około 1914 roku w chicagowskiej wytwórni Essanay, gdzie początkowo występowała jako statystka. Jej los odmienił się po przeprowadzce do Nowego Jorku, gdy została dostrzeżona przez Alice Guy-Blaché. Prawdziwy przełom nastąpił jednak w 1920 roku, kiedy podpisała kontrakt z Paramount Pictures i została muzą Cecila B. DeMille’a. Reżyser powierzył jej kluczowe role w takich produkcjach jak „Forbidden Fruit” (1921) czy „The Affairs of Anatol” (1921), gdzie partnerowała Wallace’owi Reidowi. Szczyt popularności aktorki przypadł na rok 1921, gdy jako Lady Diana Mayo wystąpiła u boku Rudolfa Valentino w filmie „The Sheik”. Rola ta uczyniła ją ikoną popkultury, a jej klasyczna uroda definiowała standardy estetyczne wczesnych lat 20. w Hollywood. W połowie dekady pozycja Agnes Ayres zaczęła słabnąć, co uwidocznił film „The Son of the Sheik” (1926) – w kontynuacji swojego wielkiego hitu pojawiła się jedynie w krótkim epizodzie jako matka tytułowego bohatera, podczas gdy nową gwiazdą u boku Valentino została Vilma Bánky. Sytuację aktorki drastycznie pogorszył Wielki Kryzys z 1929 roku, w wyniku którego straciła fortunę szacowaną na pół miliona dolarów. Wraz z nadejściem ery dźwiękowej jej kariera załamała się całkowicie. Choć testy wykazały, że Agnes Ayres posiada bardzo dobry głos, producenci uznali ją za artystkę zbyt silnie kojarzoną z minioną epoką. Najsmutniejszym dowodem jej degradacji zawodowej był udział w eposie „Cimarron” (1931), gdzie dawna królowa ekranu statystowała w tłumie obok innych weteranów, takich jak Percy Marmont czy Ethel Clayton. W życiu prywatnym Agnes Ayres była dwukrotnie zamężna. Po rozwodzie z kapitanem Frankiem Schukertem poślubiła meksykańskiego dyplomatę Manuela Reachiego, z którym miała córkę Marię. Ich rozstanie w 1932 roku doprowadziło do bolesnej i głośnej batalii sądowej o opiekę nad dzieckiem. Reachi oskarżał byłą gwiazdę o brak stabilności finansowej, co dla dawnej milionerki było ogromnym upokorzeniem. Aby podreperować budżet, Ayres występowała na scenach wodewilowych oraz w tanich teatrach objazdowych, jednak nigdy nie zdołała wrócić na szczyt. Frustracja związana z izolacją od środowiska filmowego oraz narastające problemy zdrowotne, w tym choroba nerek, stopniowo wyniszczały jej organizm. Agnes Ayres zmarła 25 grudnia 1940 roku w Los Angeles w wieku zaledwie 42 lat. Bezpośrednią przyczyną śmierci był krwotok do mózgu, do którego doszło po nagłym zasłabnięciu w jej domu. Została pochowana na cmentarzu Hollywood Forever Cemetery. Jej dorobek artystyczny stanowi przejmujący zapis losów gwiazdy, która doświadczyła najbardziej skrajnych aspektów funkcjonowania systemu studyjnego – od luksusu i uwielbienia mas po walkę o byt w roli statystki. Ayres pozostaje w historii kina symbolem egzotycznego romansu ery niemej, będąc niezapomnianą partnerką najsłynniejszego amanta wszech czasów i jedną z najbardziej tragicznych postaci złotego wieku Hollywood.