Nieumarłe upiory opanowują świat, zmuszając ocalałych do ukrycia się w ufortyfikowanych stacjach, połączonych linią kolejową. Gdy do stacji Aragane wdzierają się potwory, garstka mieszkańców ucieka do pociągu, próbując dotrzeć w bezpieczne miejsce. Wśród nich znajduje się para półdemonów, Ikoma i Mumei. Początkowo nieakceptowani z czasem stają się częścią społeczności, której zagrażają nie tylko upiory, ale i żądny zemsty szlachcic.
Uczniowie liceum Canterlot wybierają się na długo wyczekiwany obóz Everfree. Rainbow Dash, Applejack, Pinkie Pie, Rarity, Fluttershy i Sunset Shimmer są bardzo podekscytowane, jednak w obozie zaczynają dziać się dziwne rzeczy. Dziewczyny kolejny raz będą musiały połączyć siły, aby zmierzyć się z zagrażającą obozowi magią.
Suzu wychodzi za mąż i zamieszkuje z nową rodziną nieopodal Hiroszimy. Szybko przyzwyczaja się do nowego życia, ale druga wojna światowa poddaje ją wielkiej próbie.
Historia ojca i córki ukazana z perspektywy ich ukochanego samochodu. Podróż, dorastanie, przyjaźń, szczęścia i smutki - tego wszystkiego świadkiem było auto, które towarzyszyło im na każdym etapie życia.